De stad wordt meerdere malen genoemd door de eeuwen heen in de geschiedenis van Kreta. Volgens de mythe was Cyrbas een van de eersten die zich hier vestigde. De stad werd eerst Cyrbas genoemd, naar de naam van degene die de stad ontdekte. Later werd de stad Kamiros, Pytna, Ierapytna en uiteindelijk Ierapetra genoemd.
De groei van de stad begint vanaf de eerste jaren van de oude Kretenze beschaving, mede omdat deze strategische hoek van Europa altijd een sterk punt van interesse en activiteiten heeft gehad. Het oude Ierapetra bereikt zijn hoogtepunt tijdens de tweede en eerste eeuw voor Christus. De stad bezet een erg groot gebied van zuidoost Kreta inclusief de ooit machtige steden als Pressos, Priansos, Malla en Oleros die ooit de groei van de stad blokkeerde. Ierapetra weerstond de Romeinse veroveraars meer dan welke andere Kretenze stad. Maar toch werd het vernietigd door de veroveraars in 66 voor Christus.
	Het werd herbouwd als een gigantische stad volgens het Romeinse voorbeeld met een theater en andere openbare gebouwen. In de Byzantijnse periode bleef Ierapetra haar aanzien behouden maar werd vernietigd door de saracijnse bevolking in 828 AD, die het gedeeltelijk renoveerde, voornamelijk om de stad te gebruiken als een centrum voor piraterij. Persefoni: een levensgroot standbeeld